Актер театра и кино, режиссер театра Олег Меньшиков родился в семье Евгения Меньшикова — военного инженера и врача-невропатолога Елены Меньшиковой. После окончания общеобразовательной и музыкальной школ в 1977 году Олег Меньшиков поступил в Высшее театральное училище имени М.С. Щепкина, на курс В.Б. Монахова.
После окончания театрального училища в 1981 году Олег Меньшиков поступил в Малый театр. Через год был призван в Советскую армию и проходил службу в Центральном академическом театре Советской армии. В 1985 году Меньшиков перешел в труппу Театра имени Ермоловой, где проработал до 1989 года, сыграв ряд заметных ролей. В 1995 году он организовал свою театральную компанию, которая называется «Товарищество 814».
Став свободным актером, Олег Меньшиков играл в спектаклях Петра Фоменко (роль Калигулы в одноименном спектакле — 1990 год), лондонском театре «Глобус» (роль Сергея Есенина в спектакле «Когда она танцевала» — 1991 год).
В 2005 году женился на актрисе Анастасии Черновой. В начале 2008 года поставил свой первый моноспектакль «1900» на сцене Театра им. Моссовета в рамках фестиваля «Черешневый лес». Играет на фортепиано, скрипке.
Олег Меньшиков — народный артист Российской Федерации (2003), лауреат Государственной премии Российской Федерации (1995, 1997, 1999).
